Огляд наукової літератури про сліпняків трав’яних лігусів, що викликають гормональний дисбаланс та зміну вегетативного росту рослин: зниження росту стебел та збільшення росту бічних пагонів, а також деформацію плодів та насіння.

Таксономія сліпняків трав’яних лігусів Lygus

Клопи-сліпняки роду Lygus Hahn, 1833 відносяться до триби Трав’яних клопів Mirini Hahn, 1831; до підродини Mirinae Hahn, 1831 [1]; до сімейства Сліпняків Miridae Hahn, 1831.

Сімейство Сліпняки (Miridae) входить до складу надродини Мироподібні (Miroidea), інфразагону Цимікоморфні клопи (Cimicomorpha Leston, Pendergrast et Southwood, 1954), підряду Клопи (Heteroptera), загону Напівжорсткокрилі (Hemiptera Latreille, 1810), підкласу Комахи (Insecta), класу Шестіногі (Hexapoda).

На Землі зареєстровано 164 номінальних видів роду Lygus, з них в Палеарктиці – 21 вид [2, 3], в Європі – 7 видів [3]:

• Lygus rugulipennis Poppius, 1911 – клоп трав’яний;
• Lygus pratensis (Linnaeus, 1758) – клоп польовий;
• Lygus gemellatus (Herrich-Schaeffer, 1835) – лігус полинний;
• Lygus wagneri (Poppius, 1911);
• Lygus punctatus (Zetterstedt, 1838);
• Lygus monticola (Aglyamzyanov, 2009);
• Lygus orientis (Aglyamzyanov, 2009).

Тільки перші два види, будучи поліфагами, здатні проникати в тепличні споруди, де пошкоджують овочеві та квіткові культури. У цьому Lygus rugulipennis – як найпоширеніший, а й найбільш масовий і шкідливий вид [4].

Lygus rugulipennis Poppius, 1911 – трав’яний клоп

Базіонім (назва, дана виду при його первісному описі): Lygus rugulipennis Poppius, 1911 [5] (ruga=зморшка, penna=крило, тобто зморщенокрилий). Вперше вигляд описаний Поппіусом з Фінляндії.

Відомі синонімічні назви:

• Lygus campestris Fallén, 1807 – клоп рівнинний (польовий);
• Lygus perplexus Stanger, 1942 – клоп неясний;
• Lygus disponsi Linnavuori, 1961 – клоп розставлений;
• Lygus pubescens obscura Wagner, 1949 – клоп опушений (підвид темний);
• Lygus pratensis pubescens Reuter, 1912 – клоп луговий (підвид опушений);
• Lygus pubescens Reuter, 1912 – клоп опушений;
• Lygus immaculatus Wagner, 1949 – клоп незаплямований;
• Lygus pratensis campestris Fallén, 1807 – клоп луговий (підвид рівнинний);
• Lygus pubescens immaculata Wagner, 1949 – клоп опушений (підвид незаплямований);
• Lygus obscura Wagner, 1949 – клоп темний;
• Exolygus rugulipennis (Poppius, 1911) – екзолігус зморщенокрилий.

Валідна назва – Lygus rugulipennis Poppius, 1911.

Згідно до Code EPPO (European and Mediterranean Plant Protection Organization) клоп опушений Lygus rugulipennis кодується як LYGURU.

Поширення клопа-сліпняка Lygus Hahn

Lygus rugulipennis має Голарктичний ареал. У Неарктиці (Північна Америка) поширений від Аляски до півночі Каліфорнії та півдня Колорадо [6]. У Палеарктиці вид відзначений від Великобританії та Іспанії до Далекого Сходу росії та Японії [7, 8].

Морфологія клопа-сліпняка Lygus

Імаго клопа-сліпняка

Дорослі L. rugulipennis середніх розмірів зі сплощеним овальним тілом (мал. 1). Довжина тіла самок 5,7 мм, самців 4,7 мм. Тіло вкрите тонким пушком. Забарвлення тіла залежить від статі та пори року. Основними кольорами загального забарвлення є сіро-зелений, бурий або чорнуватий. Зазвичай самки забарвлені світліше за самців. Передньоспинка і надкрила більш менш виразно пунктировані.

Зовніншній вигляд імаго клопа-сліпняка

Голова майже вертикальна, спереду виглядає більш-менш трикутною; часто (особливо у самців) з темно-бурим, рудим або темно-червоним мінливим малюнком. Задній край тімені з виразним поперечним реберцем. Лоб гладкий, без борозенок, блискучий. Верхня половина лиштви не прикрита щоками, добре видна збоку. Очі крупні. Внутрішній край ока сильно увігнутий.

Вусики тонкі, довші за половину тіла, густо опушені короткими сріблястими волосками; прикріплені трохи вище від нижнього краю очей. 3-й членик вусиків коротший за 2-й. Довжина другого членика вусика більша за ширину голови.

Передньоспинка трапецієподібна, передній край її виразно відділений глибокою поперечною борозенкою у вигляді вузького опуклого шийного кільця. Передньоспинка в передній частині з двома невеликими слабо виступаючими роз’єднаними мозолистими підвищеннями. Задній край передньоспинки в 1,6-2,3 раза ширший за голову.

Щиток трикутний. Його основа цілком прикрита заднім краєм передньоспинки. Передньоспинка і щиток з темним малюнком. Малюнок передньоспинки часто дуже мінливий. На щитку він менш варіабельний, здебільшого у вигляді тупокутної плями, повної або неповної літери “W” або пари симетричних трикутних плям, розташованих уздовж середньої лінії.

Надкрила як визначник виду

Надкрила заходять за вершину черевця. Вони чітко розділені борозенками на ділянки – клавус, коріум, кунеус і перепоночку. Коріум із трьома жилками. Назовні від коріума розташовується емболіум. Кунеус по зовнішньому краю відмежований від коріума маленькою вирізкою. У Lygus rugulipennis надкрила густо опушені, окремі волоски частково перекривають один одного. Перетинка темно-сіра, з двома комірками: великою і малою.

Ноги досить довгі та стрункі, зі зближеними тазиками. Задні стегна трохи вужчі за тім’я. Вершини стегон з двома бурими кільцями, які можуть бути незамкненими. Зовнішній бік гомілок з бурою плямою на коліні та ще однією бурою плямою (інколи кільцем) дистальніше за першу. Щетинки на гомілках чорні. Вершини гомілок і лапки темно-бурі. Лапки тричленникові.

Генітальний сегмент самця у формі округленого конуса, лежить на вершині черевця, не втягнутий у попередні сегменти. Генітальний отвір на спинному боці. Едеагус у спокої втягнутий усередину. З боків від нього розташовані парамери, які сильно відрізняються один від одного за формою. Лівий парамер більший за правий. Його гіпофіз сплющений у вершинній частині, чутливий горбок короткий, густо обсаджений зубчиками (мал. 2, А). Гіпофіз правого парамера вигнутий майже під прямим кутом, тіло парамера посередині довжини з неглибокою перетяжкою; в основі з горбком, що сильно стирчить (мал. 2, Б). Спікула едеагуса не потовщена до вершини (мал. 2, В).

Яйце клопа-сліпняка

Яйця лігуса білуваті, злегка вигнуті, близько 1,7 мм завдовжки і 0,5 мм завширшки. Самка за допомогою зазубреної яйцекладки вставляє кожне яйце в рослинну тканину, частіше при основі листових черешків. Верхня частина яйця сплющена у вигляді кришечки; через неї вилуплюється личинка. Ембріогенез триває протягом 6-14 днів залежно від температури.

Личинки та німфи клопа-сліпняка

Клопи проходять через п’ять вікових груп, перш ніж стати дорослими. У стадії личинки мають 3 віки; вони зеленуваті з червоними вусиками і можуть бути помилково ідентифіковані як попелиці. У міру дорослішання, у стадії німфи (IV і V вік) у них розвиваються чотири подушечки (зачатки) крил і п’ять чорних плям на грудях і черевці. Загальний час розвитку всіх п’яти вікових груп коливається від 15 до 30 днів.

Німфа IV віку зеленувата (мал. 3, А). Німфа V віку (мал. 3, Б) з валькуватим тілом: довжина 3,7-4,4 мм, ширина 1,9-2,2 мм [5]. Голова завширшки 1,0 мм, тім’я – 0,5 мм. Лоб посередині з бурою смужкою. Очі бурі, іноді з рудим відтінком. Вусики 4-х членикові; 1-й і 2-й членики вусиків світліші; 3-й і 4-й – темніші; довжина члеників вусиків (мм) 0,5, 1,3, 0,8, 0,7. Передньоспинка буро-зелена, з двома зближеними чорними крапками. Довжина передньоспинки 0,7 мм, ширина в основі – 1,4 мм. Щиток з бурим малюнком, з двома розставленими чорними крапками. Зачатки надкрил світло-бурі. Черевце блідо-зелене. 2-3-й черевні тергіти вздовж середньої лінії з округлою жовтою плямою перед перитремою пахучої залози. На 3-му тергіті розташована одна чорна пляма.

Життєвий цикл клопа-сліпняка

Зимує клопик опушений Lygus rugulipennis у дорослій стадії переважно в лісовій підстилці та в гілках хвойних дерев, розташованих близько до землі.

Вид унівольтинний у Фінляндії [9]: клоп мігрує на культивовані поля в середині або наприкінці травня, відкладання яєць починається наприкінці травня, дорослі особини з’являються наприкінці липня або серпні.

У Північній Європі та Північній Америці Lygus rugulipennis є бівольтинним.

У Південній Європі (Італія) клопик розвивається в 3-х поколіннях [10].

Особливості харчування клопа-сліпняка Lygus

Lygus Rugulipennis домінує на заболочених ділянках, на заплавних луках малих річок, зволожених ділянках, узліссях листяних і соснових насаджень; найчисельніший на перелогових ділянках та необроблюваних полях і ділянках з рудеральною рослинністю; доволі чисельний на посівах сільськогосподарських культур (люцерна, конюшина та ін.) [3].

Маючи голарктичне поширення, цей високополіфаговий вид широко поширений як на трав’янистих, так і на деревних дикорослих рослинах і культурах, і його було зареєстровано на понад 320 рослинах-господарях [11].

На східноєвропейській території польові клопи як кормові використовують 257 видів рослин, що належать до 44 родин.

В умовах середньоруського лісостепу L. rugulipennis віддає перевагу суріпиці звичайній Barharea vulgaris; меншою мірою до полину гіркого Artemisia absinthium і злаків [12].

У Швеції L. rugulipennis віддає перевагу Matricaria perforata, Trifolium medium (L.) і Urtica dioica. у Німеччині L. rugulipennis відзначається на Senecio vulgaris L., Capsella bursa-pastoris Med., Thlaspi arvense L., Atriplex patula L., Matricaria L. sp., Urtica dioica.

Підкреслюється важлива роль бур’янів для польових клопів, які слугують для відкладання яєць, а також кормовими рослинами для личинок. Перед зимівлею L. rugulipennis харчуються на хвойних або листяних деревах, особливо на Corylus avellana L. і Quercus L. sp., а також на Calluna vulgaris (L.) Hill. Після зимівлі головними кормовими рослинами стають Vaccinium myrtillus L., Padus avium Mill., Ribes alpinum, Quercus L. і Salix L.

Особливість розмальовки тіла клопа-сліпняка Lygus

Зміна забарвлення спостерігається протягом життєвого циклу і за сезонами року, спостерігаються також деякі відмінності в забарвленні самців і самок. Загальну закономірність у зміні забарвлення L. rugulipennis і L. pratensis зі Швеції виявив Б. Кленберг (Kllenberg, 1946). За його спостереженнями молоді імаго світлі, мають зелене або жовте забарвлення. Потім з’являється червонуватий або червонувато-бурий колір. Перед зимівлею комахи стають темними, а навесні зимові кольори бліднуть. Самці світлішають повільніше й іноді залишаються яскраво забарвленими до самої смерті.

Молоді імаго L. rugulipennis і L. pachycnemis сірувато-зеленого кольору. Потім з’являються темні та буруваті тони, виражені більшою мірою у самців. Крім того, у L. rugulipennis до загального колірного фону включається червонуватий колір (Аглямзянов, 1990). Причини мінливості чорного малюнка до кінця не з’ясовані. Досліджені Е. Вагнером (Wagner, 1949) темні екземпляри були особинами літнього покоління, які недавно линяли. Він виділяв їх як форми, наприклад L. rugulipennis f. obscura. Зібрані Р.С. Аглямзяновим (1990) особини L. rugulipennis з “аномально” розвиненим малюнком на передньоспинці також були літнього покоління.

У L. rugulipennis М. Бонесс (1963) відзначив зворотну залежність між площею чорного малюнка та температурою. У його дослідженнях темний пігмент з’являвся у комах, які розвивалися за порівняно низьких температур (+15 °С).

Біологічні особливості клопа Lygus

Таблиця. Біологічні особливості клопика трав’яного (Lygus rugulipennis) при харчуванні стручками зеленої квасолі (температура 25±1°C, відносна вологість повітря 50-60 %, фотоперіод 14L:10D) [13]

Стадія розвитку	Середній час розвитку, діб
Яйце	10,1
Личинка I	3,3
Личинка II	2,6
Німфа III	2,8
Німфа IV	2,9
Німфа V	4,1
Усього (постембріональні стадії)	15,7
Тривалість життя самки	52
Тривалість життя самця	38
Плодючість	140-190
Тривалість відкладання яєць	25-43

Шкодочинність клопа Lygus

Клопи Lygus використовують дію “рваної рани і 20 мацерацій”, щоб викликати травму: рослинні тканини свердлять або рвуть, а потім слину вводять у тканину з подальшою ферментативною дією (мацерацією) і подальшим висмоктуванням клітинного вмісту.

Найбільш важливими секретованими ферментами, виявленими в слинних залозах Lygus rugulipennis, були полігалактуроназа, α-амілаза і лужні протеїнази [14]. Полігалактуроназа є ферментом, насамперед відповідальним за травлення рослинних тканин.

Полігалактуроназа в слині Lygus являє собою пектиназу, яка ферментативно перетравлює клітинні стінки рослин шляхом солюбілізації (колоїдний процес проникнення) середньої ламелі клітинної стінки.

Як тільки клітинні стінки зруйновані, α-амілази та протеази допомагають в екстра-пероральному перетравленні клітинного вмісту.

Трегалази детоксифікують алелохімічні речовини рослин, пригнічуючи механізми захисту рослин.

Переважне харчування клопів Lygus на меристематичних тканинах може призвести до гормонального дисбалансу, що виникає в результаті локалізованої травми в місці харчування. Гормональний дисбаланс призводить до зміни вегетативного росту, такого як зниження росту стебел і збільшення росту бічних пагонів, а також морфологічна деформація плодів або насіння.

Через важливу роль, яку ауксини відіграють у регуляції абсцисії (скидання органів рослини) плодоносних структур, абсцисія цих структур може відбуватися внаслідок руйнування тканин, що продукують ауксин-22, у меристематичних тканинах під час харчування клопом Lygus.

Встановлено, що харчування Lygus продукувало менше абсцисії квіток, коли рослини обробляли позакореневим ауксином і нафталін оцтовою кислотою [15].

Коли лігусні клопи присутні у великій кількості, налив насіння та дозрівання можуть бути зменшені майже на 100 %. Німфи та дорослі особини атакують стебла та репродуктивні частини рослин (мал. 3). Під час харчування клопи-лігуси можуть вводити токсичну слину в рослину і спричиняти відмирання та опадання насіннєвих структур з рослини. Навіть помірне харчування може призвести до передчасного скидання бруньок, деформованого насіння та зниження життєздатності насіння.

Мал. 4 Пошкодження від клопа, баклажани осінні (другий оборот) Бйонсе.

Мал. 5 Зав’язь баклажана, готова відвалитися [ориг.] Пошкодження клопом завдано у стадії бутонізації.

Заходи боротьби з клопом Lygus

Пестицидні обробки мають бути відкладені доти, доки не буде завершено вилуплення з яєць, але до того, як німфи досягнуть IV-V віку.

В Аризоні було протестовано 11 пестицидів [16], але жоден із них не був ефективним проти дорослих Lygus, тоді як деякі хімічні речовини були дуже ефективні на всіх стадиях розвитку німф. Orthene® і Vydate® показали хороші результати проти Lygus, але були недостатньо ефективні.

Найефективнішим інсектицидом проти Lygus був флонікамід (Teppeki®), що розробляється FMC. Цей інсектицид мав найкращий контроль над німфами Lygus, був найвисокопродуктивнішим і потребував на одну обробку менше, ніж інші найефективніші сполуки. Серед нових хімічних речовин для контролю Lygus був фіпроніл (Regent®), який працював трохи краще, ніж Vydate®, але був не такий ефективний, як Orthene®. З неонікотиноїдів динотефуран (Valent®) показав хорошу активність. Продуктивність спіромезифіну (Оберон®) була схожа на динотефуран, але потребувала одного розпилення менше.

У польових дослідженнях на суниці проти місцевого виду Lygus hesperus (Каліфорнія) було показано вплив флонікаміду (Beleaf® 50 SG) за нормою 199,6 грам препарату/га. Встановлено, що препарат має помірне пригнічення чисельності як імаго, так і німф клопа при дворазовій обробці протягом 2-х тижнів [17]. У цих же дослідженнях препарати на основі тіаметоксаму та фенпропатрину виявили низьку ефективність.

Біологічний метод боротьби. Ентомофаги проти клопів Lygus

Відомо, що в Європі на Lygus rugulipennis паразитують три види Peristenus (Hymenoptera: Braconidae: Euphorinae) – Peristenus rubricollis (Thomson, 1891), Peristenus digoneutis Loan, 1973 і Peristenus stygicus Loan, 1973 [18].

Види Peristenus відкладають яйця в молодих личинок мірид. Дорослі личинки паразитоїда з’являються або в V стадії клопа, або в дорослих особинах, де й заляльковуються. Розвиток паразитоїдів досить тривалий. Наприклад, у P. rubricollis потрібно 47 днів від відкладання яйця до заляльковування. Найвищий рівень паразитування спостерігається в другій половині липня і першій половині серпня. Життєвий цикл паразитоїда, мабуть, синхронізований з розвитком Lygus.

У Канаді Lygus rugulipennis, має два покоління німф на рік, перше з яких зазвичай характеризується нижчим рівнем паразитації (4-27 %). У середньому рівень паразитизації у другого покоління німф вищий за 32 %, зрідка досягаючи понад 60 %. Peristenus digoneutis домінує в місцях зростання конюшини, тоді як на ромашкових насадженнях P. stygicus і P. digoneutis з’являються з однаковою частотою [19].

Також було зареєстровано, що на яйцях Lygus rugulipennis паразитують Anaphes fuscipennis Haliday, 1833 (Hymenoptera: Mymaridae) [20].

З питань біологічного захисту рослин у теплицях, розробки проєктів захисту, впровадження IPM методу звертайтеся до технологів компанії Біо Захист.

Список основних джерел

[1] Die Miridae Hahn, 1831, des Mittelmeerraumes und der Makaronesischen Inseln (Hemiptera, Heteroptera). E Wagner and HH Weber, 1970.

[2] Aglyamzyanov R. Revision der paläarktischen Arten der Gattung Lygus Hahn, 1833 (Heteroptera: Miridae) // Dissertation. http://doi.org/10.25358/openscience-4163 // Entomologische Zeitschrift mit Insekten-Börse. – 2009. – Vol.119. – No. 6. – P. 249-276.

[3] Демченко Н. Ю. Фауна и экология полужесткокрылых насекомых рода Lygus Hahn (Heteroptera, Miridae) европейской части России / Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук. – Воронеж. – 2004. – 20 с.

[4] Пучков В. Г. Главнейшие клопы-слепняки – вредители сельскохозяйственных культур / Киев: Наукова думка. – 1966. – 172 с.

[5] Poppius B. Eine neue Lygus-Art aus Finland // Meddelanden af Societas pro Fauna et Flora Fennica. via Catalogue of Life. – 1911. – T. 37. – S. 96-98.

[6] Schwartz M. D., Foottit R. G. Revision of the Nearctic Species of the Genus Lygus Hahn, with a Review of the Palaearctic Species (Heteroptera: Miridae) // Memoirs on Entomology, International. Gainesville, Florida, U. S. A.: Associated Publishers. – 1998. – Vol. 10. – 428 p.

[7] Kerzhner I. M., Josifov M. Family Miridae Hahn, 1833. Cimicomorpha II. / In: B. Aukema, Ch. Rieger (eds.). Catalogue of the Heteroptera of the Palaearctic Region // Amsterdam, The Netherlands: The Netherlands Entomology Society/ – 1999. – Vol. 3. – 577 p.

[8] Винокуров Н. Н., Канюкова Е. В., Голуб В. Б. Каталог полужесткокрылых насекомых (Heteroptera) Азиатской части России / Новосибирск: Наука. – 2010. – 320 с.

[9] Varis A.L. The biology of Lygus rugulipennis Popp. (Het. Miridae) and the damage caused by this species to sugar beet // Annales Agriculturae Fenniae. – 1972. – Vol. 11. – N. 156. – S. 1-56. http://urn.fi/URN:NBN:fi-fe2014102745943

[10] Pansa M.G., Guidone L., Tavella L. Distribution and abundance of nymphal parasitoids of Lygus rugulipennis and Adelphocoris lineolatus in northwestern Italy // Bulletin of Insectology 2012. – Vol. 65. – N. 1. – P. 81-87,

[11] Holopainen J.K. Host plant preference of the tarnished plant bug Lygus rugulipennis Popp. (Heteroptera, Miridae) // J. Appl. Entomol. – 1989. – Vol. 107. – P. 78-82.

[12] Демченко Н.Ю., Голуб В.Б. Экологические особенности Lygus pratensis L. и L. rugulipennis Popp. (Heteroptera, Miridae) в условиях лесостепи и севера степной зоны европейской части России // Состояние и проблемы экосистем среднерусской лесостепи. — Воронеж, 2003. (Тр. учеб.-науч. центра Воронеж, гос. ун-та «Веневитиново»; вып. 16). — С. 44-51.

[13] Salerno G., Frati F., Conti E., Bin F. Influence of different diets and oviposition substrates on Lygus rugulipennis biology (Heteroptera: Miridae) // Eur. J. Entomol. – 2007. – Vol. 104. – P.  417-423. – DOI: 10.14411/eje.2007.061

[14] Laurema S., Varis A.-L., Harri M. Studies on enzymes in the salivary glands of Lygus rugulipennis (Hemiptera, miridae) // Insect Biochemistry. – 1985. – Vol. 15. – Is. 2. – P. 211-224. – doi.org/10.1016/0020-1790(85)90010-1

[15] Fisher E.H., Riker A.J., Allen T.C. Bud, blossom, and pod drop of canning string beans reduced by plant hormones // Phytopathology. –  1946. – Vol. 36. – P. 504-523.

[16] Barkley V., Ellsworth P.C. Search for Effective Chemical Controls for Lygus Bugs and Whiteflies in Arizona Cotton // Arizona Cotton Report (P-138). – 2004. – P. 186-205. – www.researchgate.net/publication/253652617

[18] Joseph S.V., Bolda M. Efficacy of insecticides against Lygus hesperus Knight (Hemiptera: Miridae) in the California’s Central Coast strawberry // International Journal of Fruit Science. – 2016. – Vol. 16. – Is. supl: Proceedings of the 2015 North American Strawberry Symposium Submit an article Journal homepage. – P. 178-187. – doi.org/10.1080/15538362.2016.1219293

[19] Haye T. Studies on the ecology of European Peristenus spp. (Hymenoptera: Braconidae) and their potential for the biological control of Lygus spp. (Hemiptera: Miridae) in Canada // Aus dem Zoologischen Institut –Zoophysiologie. – Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät der Christian-Albrechts-Universität zu Kiel vorgelegt von. – Kiel, Mai 2004

[20] Bilewicz-Pawi´nska T. Plant bugs (Heteroptera, Miridae) and their parasitoids (Hymenoptera, Braconidae) on cereal crops // Polish Ecol. Studies. – 1982. – Vol. 8. – P. 113-191.